Białko chemosensoryczne
Białka chemosensoryczne ( CSP ) to małe rozpuszczalne białka , które pośredniczą w rozpoznawaniu węchowym na obrzeżach receptorów czuciowych u owadów , podobnie jak białka wiążące substancje zapachowe . Typowa struktura CSP składa się z sześciu lub siedmiu łańcuchów α-helikalnych o masie około 110-120 aminokwasów (10-12 kDa), w tym czterech cystein, które tworzą dwie małe pętle, dwóch sąsiednich mostków dwusiarczkowych i kulistego „pryzmatycznego „struktura funkcjonalna [5]. Trzy struktury CSP zostały rozwiązane u ciem ( Mamestra brassicae i Bombyx mori ) i szarańczy ( Schistocerca gregaria ) [5-8].
Struktura i ewolucja genów
Struktura CSP jest bardzo elastyczna. CSP charakteryzują się RNA i/lub modyfikacjami potranslacyjnymi, jak wykryto u jedwabnika B. mori [9-14]. Dodatek glicyny w pobliżu cysteiny w określonym miejscu, inwersja aminokwasów i insercja motywu w sekwencji białka silnie przemawiają za istnieniem rekodowania na poziomie syntezy białek w rodzinie CSP [9-14]. Ponadto są zdolne do oddychania lub specyficznych zmian konformacyjnych po związaniu ligandu, co może stanowić kolejną kluczową cechę pierwotnego prymitywnego, wielofunkcyjnego, rozpuszczalnego białka wiążącego [15].
Liczba genów CSP jest zwykle bardzo niska u owadów, takich jak muszki Drosophila , komary Anopheles , wszy Pediculus , pszczoły miodne i osy klejnotowe (4-8) [4, 24, 40-41]. Znacząco większa liczba genów CSP występuje w genomach motyli, ciem i chrząszczy (nb CSP=19-20) [32, 42-43]. Gatunki komarów Culex mają od 27 do 83 genów CSP [44]. Z genów CSP można wytworzyć ponad setki wariantów białek poprzez modyfikacje potranslacyjne i/lub edycję peptydów RNA, jak w przypadku Dscam i ślimakowych genów czuciowych [9-14].
Geny CSP ewoluowały poprzez duplikację, utratę i wzmocnienie intronów oraz zdarzenia retrotranspozycji [4, 14, 32, 40-41, 45]. Pojedyncza ujednolicona hipoteza edycji RNA i ewolucji CSP napędzanej retrotranspozycją, tj. początkowej produkcji nowych motywów białkowych CSP poprzez polimeryzację RNA zależną od DNA i RNA przed retrotranspozycją edytowanych wariantów CSP-RNA, została zaproponowana u ćmy [11] .
Wyrażenie
U owadów CSP występują w całym procesie rozwoju owadów, od jaj i larw po stadia nimf i postaci dorosłych [4, 16-19]. U szarańczy są one wyrażane głównie w czułkach, stępach i nogach i stwierdzono, że są związane ze zmianą fazy [3-4, 20-22]. CSP nie są apanażami owadów. Występują również w wielu różnych organizmach, takich jak skorupiaki , krewetki i wiele innych gatunków stawonogów [23]. Jednak nie są one specyficzne dla królestwa stawonogów. Ulegają one również ekspresji na poziomie superkrólestwa bakteryjnego, co świadczy o ich istnieniu nie tylko u eukariontów , ale także u organizmów prokariotycznych [23-24]. Prokariotyczne CSP są bliźniakami lub identycznymi bliźniakami CSP owadów [24]. Opisano je u gatunków bakterii, takich jak coccobacillus Acinetobacter baumannii , Macrococcus/Staphylococcus caseolyticus, promieniowiec nitkowaty Kitasatospora griseola, rodzaj Actinobacteria z rodziny Streptomycetaceae i Escherichia coli (E. coli), które są znane jako pospolite bakterie przewodu pokarmowego , główne prokariotyczne metabolity wtórne, oportunistyczne patogeny wielolekooporne , wysoce dodatnie reakcje oksydazy cytochromu c oraz symbionty wielu gatunków owadów [24].
Wzmiankowano o ich istnieniu w roślinach, ale trzeba to jeszcze wykazać eksperymentalnie [25-26]. CSP można ekstrahować z jadu osy [27]. U ciem prawie wszystkie CSP ulegają ekspresji w żeńskim gruczole feromonowym [9-14]. Jednak wydzieliny i tkanki wyrażające CSP to nie tylko gruczoł feromonowy samicy ćmy, ale także gałęzie czułków, żuchwy i śliny , torebka głowowa, oczy, trąba , klatka piersiowa i odwłok, głowa, naskórek, ciało tłuszczowe, jelita, skrzydła i nogi, tj. szeroki zakres rozrodczych i nierozrodczych, czuciowych i nieczuciowych płynów i tkanek organizmu owada [28-31]. Prawie wszystkie CSP są regulowane w górę w większości tkanek ciała owada, szczególnie w jelicie, naskórku i ciele tłuszczowym, po ekspozycji na insektycydy [32].
Funkcje i właściwości wiążące
Tak szeroki wzorzec ekspresji genów w tak szerokim zakresie czuciowych i nieczuciowych płynów lub tkanek pozostaje w ścisłej zgodności z bardzo ogólną podstawową funkcją tej rodziny genów, tj. w związku z transportem i metabolizmem lipidów.
Rola CSP w ogólnej odporności, odporności na insektycydy i degradacji ksenobiotyków została ostatnio podniesiona przez Xuan i in. (2015), którzy wykazali drastyczną i niezwykłą regulację w górę genów CSP w wielu różnych tkankach w wyniku ekspozycji na cząsteczkę owadobójczą abamektyny [32]. Zwiększony ładunek CSP (ferokin) w hemolimfie muchy obserwuje się po zakażeniu bakteryjnym lub wirusowym [33]. Szczególna rola białek CSP w transporcie lipidów w związku z odpornością na insektycydy została podniesiona przez Liu i in. (2016) u mączlików [34]. Liu i in. wykazali insektycydową regulację w górę i interakcję białka z C18-lipidem (kwasem linolowym), co sugeruje metaboliczną rolę CSP w obronie przed owadami, a nie węchu lub komunikacji chemicznej [34].
Pierwszy członek tej rodziny rozpuszczalnych białek został opisany przez Nomura i in. (1982) jako czynnik regulowany w górę (p10) w regenerujących się nogach karalucha amerykańskiego Periplaneta americana [35]. To samo białko zostało zidentyfikowane w czułkach i odnóżach P. americana w fazie dojrzałej płciowo z pewnymi wyraźnymi różnicami między samcami i samicami, co raczej sugeruje funkcję „chemodewolu” tego białka, przyczyniając się zarówno do rozwoju tkanek, jak i rozpoznawania płci- specyficzne sygnały, takie jak feromony płciowe [2]. W immunocytochemicznych jedno (poliklonalne) przeciwciało przeciwko CSP znakowało sensillum anteny, ale znakowanie nie było ograniczone do struktur czuciowych, ale raczej rozproszone do naskórka i komórek podtrzymujących [3, 36].
Funkcja CSP w transporcie lipidów jest zgodna z kluczową rolą nie tylko w ogólnej odporności owadów, syntezie feromonów ćmy czy zmianie fazy behawioralnej szarańczy, ale także w rozwoju głowy, jak opisano u pszczół miodnych [37].
Zaproponowano, że CSP pośredniczą w rozpoznawaniu sygnatur chemicznych złożonych z lipidów naskórka, jak na przykład u mrówek [38]. Jednak nie jest jasne, czy niektóre CSP są zaangażowane w komunikację chemiczną, inne w rozwój lub inne role fizjologiczne. Funkcjonalna struktura CSP jest związana z cząsteczkami kwasów tłuszczowych [5]. Wykazano, że inne funkcjonalne struktury CSP oddziałują bezpośrednio ze związkami egzogennymi, takimi jak toksyczne związki chemiczne (aldehyd cynamonowy) z olejów roślinnych [34]. Tak więc CSP ulegają ekspresji nie tylko w stawonogach, ale także w bakteriach i najwyraźniej mają heterogenne funkcje. CSP mogą wyzwalać wrodzone szlaki odpornościowe u roślin [39].
Nomenklatura
Pierwszy członek tej rodziny genów został nazwany p10, w odniesieniu do wielkości i masy cząsteczkowej (w kDa) białka z regenerujących się nóg owadów. To samo białko (zwane Pam) znaleziono w dorosłych czułkach i nogach obu płci karalucha amerykańskiego P. americana [2, 35]. Podobne klony zidentyfikowane u Drosophila i Locusta w poszukiwaniu genów węchowych odnosiły się do białka węchowo-czuciowego typu D (OS-D lub Pheromone Binding Protein A10) [20, 46-47]. Pokrewne klony zidentyfikowane w czułkach sfingida Manduca sexta nazwano białkami czuciowymi przydatków (SAP), aby odróżnić je od rodziny dłuższych białek rozpuszczalnych w sześciu cysteinach, tj. białek wiążących zapach lub OBP [48]. Poszczególne SAP/CSP zostały oznaczone na różne sposoby: p10/Periplaneta americana (Nomura et al., 1992) [35], A10/Drosophila melanogaster (Pikielny et al., 1994) [46], OS-D/D. melanogaster (McKenna i in., 1994) [47], Pam/P. americana (Picimbon i Leal, 1999) [2], CSP/Schistocerca gregaria (Angeli i in., 1999) [3], SAP/Manduca sexta (Robertson i in., 1999) [48], Pherokine/D. melanogaster (Sabatier i in., 2003) [33], B-CSP/Acinetobacter baumannii, Macrococcus caseolyticus, Kitasatospora griseola, Escherichia coli (Liu i in., 2019) [24].
Rodzina białek została przemianowana na białko chemosensoryczne (CSP) przez Angeli i in. po tym, jak jedno (poliklonalne) przeciwciało przeciwko p10 znakowało niektóre struktury czuciowe dorosłych czułków szarańczy pustynnej Schistocerca gregaria [3]. Termin „B-CSP” był używany w odniesieniu do podobnych klonów z gatunków bakterii (B) [24]. Jednak funkcjonalne znaczenie białek CSP w wykrywaniu węchu / chemosencji pozostaje do udowodnienia. Od tego czasu udowodniono, że ta rodzina genów białek działa poza układem chemosensorycznym [32]. Nazywano je ferokinami , aby określić obfitość białek w hemolimfie muchy w odpowiedzi na infekcję bakteryjną lub wirusową [33]. Zaproponowano nawet zmianę nazwy tych białek na białka czuciowe naskórka , aby zachować nazwę, ale podkreślić poziom ich ekspresji nie tylko w narządach zmysłów, ale także w barierach immunologicznych między owadem a środowiskiem [49-50].
Zorganizowano forum e-mailowe, aby znaleźć najbardziej odpowiednią nową nazwę, biorąc pod uwagę rosnące dowody na to, że CSP nie odgrywają centralnej i wyjątkowej roli w wykrywaniu chemikaliów, jeśli w ogóle [32]. Termin „CSP” rozrósł się i jest rozumiany jako należący do grupy rozpuszczalnych białek o określonym wzorze czterocysteinowym i wysokim stopniu podobieństwa strukturalnego [4, 14, 23-36, 32-37, 50]. Termin „CSP” jest raczej nieodpowiedni, zwłaszcza do określenia całej rodziny genów białek, ponieważ oznacza dosłownie „białka chemosensoryczne” [3]. Termin ten nie powinien być używany do łączenia pod wspólną nazwą wszystkich genów i białek, które są spokrewnione w kontekście ewolucyjnym od bakterii do pszczół miodnych. Wiedza o prawidłowym nazwaniu CSP pochodzi teraz z tej dokładnej analizy genomu skorupiaków morskich, stawonogów, bakterii i owadów oraz baz danych Expressed Sequence Tag (EST) w ciągłości danych molekularnych, które pokazują, że CSP nie są wyłącznie dostrojone do chemosensorii węchowej / smakowej narządów [4, 14, 23-36, 32-37, 50].
Jest to sytuacja podobna do lipokalin (z greckiego lipos=tłuszcz i grecki kalyx=kielich), gdzie nazwa oznacza nadrodzinę szeroko rozpowszechnionych i heterogenicznych białek, które transportują małe cząsteczki hydrofobowe, w tym steroidy i lipidy. Jednak w przeciwieństwie do lipokalin, rodzina „CSP” odnosi się do jednorodnych, dobrze zachowanych ewolucyjnie białek o charakterystycznej sekwencji (4 cysteiny), profilowaniu tkankowym (wszechobecna ekspresja) i dość zróżnicowanych właściwościach wiązania (nie tylko z długimi kwasami tłuszczowymi (FAs ) i prostych łańcuchów lipidowych, ale także na związki cykliczne, takie jak aldehyd cynamonowy) [34]. Dlatego raczej trudno jest nazwać grupy i podgrupy w obrębie rodziny CSP, chociaż liczne białka CSP są produkowane głównie w jelitach i ciele tłuszczowym, które są uważane za główne narządy magazynujące energię w organizmach owadów w postaci FA i lipidy, które są mobilizowane w procesie lipolizy, aby dostarczać paliwo innym narządom do rozwoju, regeneracji lub wzrostu i/lub odpowiedzi na czynnik zakaźny [4, 14, 50]. U ćmy specyficzne łańcuchy lipidowe są mobilizowane do syntezy feromonów [9-14].
1. Vogt RG, Riddiford LM. Wiązanie i inaktywacja feromonów przez czułki ćmy. Przyroda 1981; 293: 161-163.
2. Picimbon JF, Leal WS. Węchowe rozpuszczalne białka karaluchów. Owad Biochem Mol Biol 1999; 30: 973-978.
3. Angeli S, Ceron F, Scaloni A, Monti M, Monteforti G, Minnocci A i in. Oczyszczanie, charakterystyka strukturalna, klonowanie i immunocytochemiczna lokalizacja białek chemorecepcyjnych z Schistocerca gregaria. Eur J Biochem. 1999; 262: 745-754.
4. Picimbon JF. Biochemia i ewolucja białek CSP i OBP. W: Blomquist GJ, Vogt RG, wyd. Biochemia feromonów owadów i biologia molekularna, biosynteza i wykrywanie feromonów i roślinnych substancji lotnych. Elsevier Academic Press, Londyn, San Diego. 2003; 539-566.
5. Lartigue A, Campanacci V, Roussel A, Larsson AM, Jones TA, Tegoni M i in. Struktura rentgenowska i badanie wiązania liganda białka chemosensorycznego ćmy. J Biol Chem. 2002; 277: 32094-32098.
6. Jansen S, Zídek L, Löfstedt C, Picimbon JF, Sklenar V. 1H, 13C i 15N przypisanie rezonansu białka chemosensorycznego Bombyx mori 1 (BmorCSP1). J Biomol NMR 2006; 36:47.
7. Jansen S, Chmelik J, Zídek L, Padrta P, Novak P, Zdrahal Z, et al. Struktura białka chemosensorycznego Bombyx mori 1 w roztworze. Arch Insect Biochem Physiol. 2007; 66: 135-145.
8. Tomaselli S, Crescenzi O, Sanfelice D, Ab E, Wechselberger R, Angeli S i in. Struktura roztworu białka chemosensorycznego z szarańczy pustynnej Schistocerca gregaria. Biochemia 2006; 45: 1606-1613.
9. Xuan N, Bu X, Liu YY, Yang X, Liu GX, Fan ZX i in. Molekularne dowody na edycję RNA w rodzinie białek chemosensorycznych Bombyx. PLoS JEDEN 2014; 9: e86932.
10. Xuan N, Rajashekar B, Kasvandik S, Picimbon JF. Strukturalne składniki mutacji białek chemosensorycznych u jedwabnika Bombyx mori. Agrogen 2016; 2: 53-58.
11. Xuan N, Rajashekar B, Picimbon JF. Polimeryzacja zależna od DNA i RNA w edycji rodziny genów białek chemosensorycznych Bombyx (CSP). Agrogen 2019; 12: 100087.
12. Picimbon JF. Mutacje w transkryptomie owadów. J Clin Exp Pathol. 2016; 6:3.
13. Picimbon JF. Nowe spojrzenie na mutacje genetyczne. Australas Med J. 2017; 10: 701-715.
14. Picimbon JF. Ewolucja struktur fizycznych białek w systemach chemosensorycznych owadów. W: Picimbon JF (red.), Węchowe koncepcje zwalczania owadów — alternatywa dla środków owadobójczych. tom. 2 Springer Nature, Szwajcaria, 2019, s. 231–263.
15. Campanacci V, Lartigue A, Hällberg BM, Jones TA, Giuici-Orticoni MT, Tegoni M i in. Białko chemosensoryczne ćmy wykazuje drastyczne zmiany konformacyjne i współdziałanie w wiązaniu liganda. Proc Natl Acad Sci. USA 2003; 100: 5069-5074.
16. Picimbon JF, Dietrich K, Angeli S, Scaloni A, Krieger J, Breer H et al. Oczyszczanie i klonowanie molekularne białek chemosensorycznych z Bombyx mori. Arch Insect Biochem Physiol. 2000b; 44: 120-129.
17. Picimbon JF, Dietrich K, Krieger J, Breer H. Tożsamość i wzór ekspresji białek chemosensorycznych w Heliothis virescens (Lepidoptera, Noctuidae). Insect Biochem Mol Biol. 2001; 31: 1173-1181.
18. Wanner KW, Isman MB, Feng Q, Plettner E, Theilmann DA. Wzorce rozwojowe ekspresji czterech genów białek chemosensorycznych z robaka świerka wschodniego, Choristoneura fumiferana. Insect Mol Biol. 2005; 14: 289-300.
19. Ma C, Cui S, Tian Z, Zhang Y, Chen G, Gao X, Tian Z, Chen H, Guo J, Zhou Z. OcomCSP12, białko chemosensoryczne wyrażane specyficznie przez jajnik, pośredniczy w reprodukcji u Ophraella communa (Coleoptera: Chrysomelidae). fizjoterapeuta. 2019; 10:1290.
20. Picimbon JF, Dietrich K, Breer H, Krieger J. Chemosensoryczne białka Locusta migratoria (Orthoptera: Acrididae). Insect Biochem Mol Biol. 2000a; 30: 233-241.
21. Geny Guo W, Wang X, Ma Z, Xue L, Han J, Yu D, Kang L. CSP i Takeout modulują przełączanie między przyciąganiem a odpychaniem podczas zmiany fazy behawioralnej u szarańczy wędrownej. PLoS Genet. 2011; 7: e1001291.
22. Martín-Blázquez R, Chen B, Kang L, Bakkali M. Ewolucja, ekspresja i powiązanie genów białek chemosensorycznych z fazą wybuchu dwóch głównych szkodników szarańczy. Przedstawiciel nauki 2018; 7: 6653.
23. Zhu J, Iovinella I, Dani FR, Pelosi P, Wang G. Białka chemosensoryczne: wszechstronna rodzina wiążąca. W: Picimbon JF (red.), Węchowe koncepcje zwalczania owadów — alternatywa dla środków owadobójczych. tom. 2 Springer Nature, Szwajcaria, 2019, s. 147–169.
24. Liu GX, Yue S, Rajashekar B, Picimbon JF. Ekspresja struktur białek chemosensorycznych (CSP) w Pediculus humanis corporis i Acinetobacter baumannii. SOJ Microbiol Infect Dis. 2019; 7:1-17.
25. Liu GX, Ma HM, Xie HY, Xuan N, Picimbon JF. Zmienność sekwencji Bemisia tabaci Białko chemosensoryczne 2 w tajemniczych gatunkach B i Q: nowe markery DNA do rozpoznawania mączlików. gen 2016a; 576: 284-291.
26. Transkryptomy roślin Zhu J, Wang G, Pelosi P. ujawniają ukrytych gości. Biochem Biophys Res Commun. 2016; 474: 497-502.
27. Perkin LC, Friesen KS, Flinn PW, Oppert B. Składniki gruczołów jadowych osy ektopasożytniczej, Anisopteromalus calandrae. J. Venom Res. 2015; 6:19-37.
28. Celorio-Mancera MdP, Sundmalm SM, Vogel H, Rutishauser D, Ytterberg AJ, Zubarv RA et al. Białka chemosensoryczne, główne czynniki ślinowe w gruczołach gąsienicowych żuchwy. Insect Biochem Mol Biol. 2012; 42: 796-805.
29. González-Caballero N, Valenzuela JG, Ribeiro JMC, Cuervo P, Brazylia RP. Eksploracja transkryptomu gruczołu feromonowego płci Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae). Pasożyt Vect. 2013; 6:56.
30. Liu YL, Guo H, Huang LQ, Pelosi P, Wang CZ. Unikalna funkcja białka chemosensorycznego w trąbie dwóch gatunków Helicoverpa. J Exp Biol. 2014; 217: 1821-1826.
31. Zhu J, Iovinella I, Dani FR, Liu YL, Huang LQ, Liu Y i in. Konserwowane białka chemosensoryczne w trąbie i oczach Lepidoptera. Int J Biol Sci. 2016; 12: 1394-1404.
32. Xuan N, Guo X, Xie HY, Lou QN, Bo LX, Liu GX i in. Zwiększona ekspresja genów CSP i CYP u dorosłych samic jedwabników narażonych na działanie awermektyn. Nauka o owadach. 2015; 22: 203-219.
33. Sabatier L, Jouanguy E, Dostert C, Zachary D, Dimarcq JL, Bulet P i in. Pherokine-2 i -3: Dwie cząsteczki Drosophila związane z białkami wiążącymi feromony/zapach indukowane infekcjami wirusowymi i bakteryjnymi. Eur J Biol. 2003; 270: 3398-3407.
34. Liu GX, Ma HM, Xie YN, Xuan N, Xia G, Fan ZX i in. Charakterystyka biotypów, profilowanie rozwojowe, odpowiedź owadobójcza i właściwości wiązania białek chemosensorycznych Bemisia tabaci: rola CSP w obronie przed owadami. PLoS JEDEN 2016; 11: e0154706.
35. Nomura A, Kawasaki K, Kubo T, Natori S. Oczyszczanie i lokalizacja p10, nowego białka, które zwiększa się w regenerujących nogach nimf Periplaneta americana (karaluch amerykański). Int J Dev Biol. 1992; 36: 391-398.
36. Jin X, Brandazza A, Navarrini A, Ban L, Zhang S i in. Ekspresja i immunolokalizacja białek wiążących zapachy i chemosensorycznych u szarańczy. Nauka o życiu Cell Mol. 2005; 62: 1156-1166.
37. Maleszka J, Forêt S, Saint R, Maleszka R. Fenotypy indukowane RNAi sugerują nową rolę chemosensorycznego białka CSP5 w rozwoju powłoki embrionalnej pszczoły miodnej (Apis mellifera). Dev. Ewolucja genów. 2007; 217: 189-196.
38. Ozaki M, Wada-Katsumata A, Fujikawa K, Iwasaki M, Yokohari F, Satoji Y, Nisimura T, Yamaoka R. Dyskryminacja mrówek z gniazda i niebędących współmałżonkami przez zmysł chemosensoryczny. Nauka 2005; 309: 311-314.
39. Rodriguez PA, Stam R, Warbroek T, Bos JI. Mp10 i Mp42 z gatunku mszyc Myzus persicae wyzwalają mechanizmy obronne roślin Nicotiana benthamiana poprzez różne działania. Mol Plant Microbe Interact. 2014; 27:30-39.
40. Wanner KW, Willis LG, Theilmann DA, Isman MB, Feng Q, Plettner E. Analiza rodziny genów podobnych do owadów. J Chem Ecol. 2004; 30: 889-911.
41. Forêt S, Wanner KW, Maleszka R. Białka chemosensoryczne u pszczół miodnych: spostrzeżenia z genomu z adnotacjami, analiza porównawcza i profilowanie ekspresji. Insect Biochem Mol Biol. 2007; 37: 19-28.
42. Ozaki K, Utoguchi A, Yamada A, Yoshikawa H. Identyfikacja i struktura genomowa białek chemosensorycznych (CSP) i białek wiążących węch (OBP) eksprymowanych w przednich łapach stępu motyla jaskółczego ogona Papilio xuthus. Insect Biochem Mol Biol. 2008; 38: 969-76.
43. Liu GX, Arnaud P, Offmann B, Picimbon JF. Genotypowanie i bioczujniki białek chemosensorycznych u owadów. Czujniki 2017; 17: 1801.
44. Mei T, Fu WB, Li B, He ZB, Chen B. Genomika porównawcza genów białek chemosensorycznych (CSP) u dwudziestu dwóch gatunków (Diptera: Culicidae): identyfikacja, charakterystyka i ewolucja. PLoS ONE 2018; 13: e0190412.
45. Kulmuni J, Wurm Y, Pamilo P. Genomika porównawcza i geny białek chemosensorycznych ujawniają szybką ewolucję i pozytywną selekcję w duplikatach specyficznych dla mrówek. Dziedziczność 2013; 110: 538-547.
46. Pikielny CW, Hasan G, Rouyer F, Rosbach M. Członkowie rodziny przypuszczalnych białek wiążących substancje zapachowe Drosophila są wyrażani w różnych podzbiorach włosów węchowych. Neuron (1994) 12: 35-49.
47. McKenna MP, Hekmat-Scafe DS, Gaines P, Carlson JR. Domniemane białka wiążące feromony Drosophila wyrażane w podregionie układu węchowego. J Biol Chem (1994) 269: 16340-16347.
48. Robertson HM, Martos R, Sears CR, Todres EZ, Walden KK, Nardi JB. Różnorodność białek wiążących substancje zapachowe ujawniona przez ekspresję projektu znacznika sekwencji na antenach męskich ćmy Manduca sexta. Insect Mol Biol. 1999; 8: 501-518.
49. Picimbon JF, Regnault-Roger C 2008. Composés sémiochimiques volatils, phytoprotection et olfaction: cibles moléculaires de la lutte intégrée. W: Eds: C. Regnault-Roger C, B. Philogène B i Vincent C (red.), Biopesticides d'origine végétale, Lavoisier Tech and Doc, Paryż, Francja, 2008, s. 383–415.
50. Einhorn E, Imler JL. Odporność na owady; od ogólnoustrojowej do chemosensorycznej ochrony narządów. W: Picimbon JF (red.), Węchowe koncepcje zwalczania owadów — alternatywa dla środków owadobójczych. tom. 2 Springer Nature, Szwajcaria, 2019, s. 205–229.