Tolerancja roślin na roślinożerność

Tolerancja to zdolność roślin do łagodzenia negatywnych skutków zdrowotnych powodowanych przez roślinożerność . Jest to jedna z ogólnych strategii obrony roślin przed roślinożercami , drugą jest odporność , czyli zdolność roślin do zapobiegania uszkodzeniom (Strauss i Agrawal 1999). Strategie obronne roślin odgrywają ważną rolę w ich przetrwaniu, ponieważ żywią się nimi wiele różnych typów roślinożerców, zwłaszcza owady, co może wywierać negatywny wpływ na sprawność (Strauss i Zangerl 2002). Uszkodzenia mogą wystąpić w prawie każdej części roślin, w tym w korzeniach, łodygach, liściach, kwiatach i nasionach (Strauss i Zergerl 2002). W odpowiedzi na roślinożerność rośliny wyewoluowały szeroką gamę mechanizmów obronnych i choć są stosunkowo mniej zbadane niż strategie odporności, cechy tolerancji odgrywają główną rolę w obronie roślin (Strauss i Zergerl 2002, Rosenthal i Kotanen 1995).

Cechy nadające tolerancję są kontrolowane genetycznie i dlatego są cechami dziedzicznymi podlegającymi selekcji (Strauss i Agrawal 1999). Wiele czynników właściwych roślinom, takich jak tempo wzrostu, pojemność magazynowania, tempo fotosyntezy oraz przydział i pobieranie składników odżywczych , może wpływać na stopień, w jakim rośliny tolerują uszkodzenia (Rosenthal i Kotanen 1994). Czynniki zewnętrzne, takie jak odżywienie gleby, poziom dwutlenku węgla, poziom światła, dostępność wody i konkurencja mają również wpływ na tolerancję (Rosenthal i Kotanen 1994).

Historia badań tolerancji roślin

Badania nad tolerancją na roślinożerność były historycznie przedmiotem zainteresowania naukowców zajmujących się rolnictwem (Painter 1958; Bardner i Fletcher 1974). Tolerancję początkowo klasyfikowano jako formę oporu (Painter 1958). Jednakże badania rolnicze nad tolerancją dotyczą głównie efektu kompensacyjnego na plon roślin, a nie na jego przydatność , ponieważ w interesie ekonomicznym leży zmniejszenie strat w plonach spowodowanych przez szkodniki roślinożerne (Trumble 1993; Bardner i Fletcher 1974). Zaskakującym odkryciem dotyczącym tolerancji roślin było to, że rośliny mogą z nadmierną kompensacją szkód spowodowanych przez roślinożerność, co wywołało kontrowersje, czy zwierzęta roślinożerne i rośliny rzeczywiście mogą tworzyć wzajemne relacje ( Belsky 1986).

Wkrótce odkryto, że wiele czynników związanych z tolerancją roślin, takich jak tempo fotosyntezy i alokacja składników odżywczych , to także cechy nieodłącznie związane ze wzrostem roślin, a zatem dostępność zasobów może odgrywać ważną rolę (Hilbert i in. 1981; Maschinski i Whitham 1989). Model stopy wzrostu zaproponowany przez Hilberta i in. (1981) przewiduje, że rośliny mają wyższą tolerancję w środowisku nie pozwala im to na maksymalny wzrost, podczas gdy hipoteza kontinuum kompensacyjnego Maschinskiego i Whithama (1989) przewiduje wyższą tolerancję w środowiskach bogatych w zasoby. Choć to ten ostatni zyskał większą akceptację, 20 lat później zaproponowano model ograniczających zasobów, aby wyjaśnić brak zgodności danych empirycznych z istniejącymi modelami (Wise i Abrahamson 2007). Obecnie model zasobów ograniczających jest w stanie wyjaśnić znacznie więcej danych empirycznych dotyczących tolerancji roślin w porównaniu z którymkolwiek z poprzednich modeli (Wise i Abrahamson 2008a).

Dopiero niedawno odrzucono założenie, że tolerancja i opór muszą być ze sobą negatywnie powiązane (Nunez-Farfan i in. 2007). Klasyczne założenie, że cechy tolerancji nie powodują negatywnych konsekwencji w zakresie sprawności u roślinożerców, również zostało zakwestionowane (Stinchcombe 2002). Dalsze badania z wykorzystaniem technik genetyki ilościowej również dostarczyły dowodów na to, że tolerancja na roślinożerność jest dziedziczna (Fornoni 2011). Badania nad tolerancją roślin zyskały na popularności dopiero niedawno, w przeciwieństwie do cech odporności, które były znacznie dokładniej badane (Fornoni 2011). Wiele aspektów tolerancji roślin, takich jak jej zróżnicowanie geograficzne, makroewolucyjne i koewolucyjny wpływ na zwierzęta roślinożerne, jest nadal stosunkowo nieznanych (Fornoni 2011).

Mechanizmy tolerancji

Rośliny wykorzystują wiele mechanizmów, aby odzyskać sprawność po uszkodzeniu. Do takich cech zalicza się zwiększoną aktywność fotosyntetyczną, wzrost kompensacyjny, fenologiczne , wykorzystanie zmagazynowanych rezerw, realokację zasobów, wzrost pobierania składników odżywczych i architekturę roślin (Rosenthal i Kotanen 1994; Strauss i Agrawal 1999; Tiffin 2000).

Tempo fotosyntezy

Zwiększenie tempa fotosyntezy w nieuszkodzonych tkankach jest powszechnie wymieniane jako mechanizm pozwalający roślinom osiągnąć tolerancję (Trumble i in. 1993; Strauss i Agrawal 1999). Jest to możliwe, ponieważ liście często funkcjonują poniżej swojej maksymalnej wydajności (Trumble i in. 1993). Kilka różnych ścieżek może prowadzić do zwiększenia fotosyntezy, w tym wyższych poziomów Rubisco enzymu i opóźnienia starzenia się liści (Stowe et al. 2000). Jednak wykrycie wzrostu w środowisku nie oznacza, że rośliny są tolerancyjne na uszkodzenia. Zasoby uzyskane dzięki tym mechanizmom można wykorzystać do zwiększenia odporności zamiast tolerancji, na przykład do produkcji związków wtórnych w roślinie (Tiffin 2000). Również to, czy wzrost tempa fotosyntezy jest w stanie zrekompensować szkody, nadal nie jest dobrze zbadany (Trumble i in. 1993; Stowe i in. 2000).

Wzrost kompensacyjny

Odrost biomasy po roślinożerności jest często opisywany jako wskaźnik tolerancji, a reakcja roślin na uszkodzenie merystemu wierzchołkowego (AMD) jest jednym z najlepiej zbadanych mechanizmów tolerancji (Tiffin 2000; Suwa i Maherali 2008; Wise i Abrahamson 2008). Merystemy są miejscami szybkich podziałów komórkowych , w związku z czym charakteryzują się większymi wartościami odżywczymi niż większość innych tkanek roślinnych. Uszkodzenie merystemów wierzchołkowych roślin może uwolnić je od dominacji wierzchołkowej , aktywując wzrost merystemów pachowych, co zwiększa rozgałęzianie (Trumble i in. 1993; Wise i Abrahamson 2008). Badania wykazały, że rozgałęzienia po AMD powodują niedostateczną, pełną kompensację i nadmierną kompensację otrzymanych szkód (Marquis 1996, Haukioja i Koricheva 2000, Wise i Abrahamson 2008). Różnice w zakresie wzrostu po roślinożerności mogą zależeć od liczby i rozmieszczenia merystemów, sposobu ich aktywacji oraz liczby nowych merystemów (Stowe i in. 2000). Powszechne występowanie nadmiernej kompensacji po AMD zrodziło również kontrowersyjny pomysł, że może istnieć związek merystemowy między roślinami a ich roślinożercami (Belsky 1986; Agrawal 2000; Edwards 2009). Jak zostanie to szczegółowo omówione poniżej, zwierzęta roślinożerne mogą w rzeczywistości być mutualistami roślin, takimi jak Ipomopsis agregata , które z nadwyżką rekompensują roślinożerność (Edwards 2009). Chociaż istnieje wiele przykładów pokazujących odrost biomasy po roślinożerności, został on skrytykowany jako użyteczny predyktor przystosowania, ponieważ zasoby wykorzystane do odrostu mogą przełożyć się na mniejszą ilość zasobów przeznaczonych na reprodukcję ( Suwa i Maherali 2008).

Zmiana fenologiczna

Badania wykazały, że roślinożerność może powodować opóźnienia we wzroście, kwitnieniu i wytwarzaniu owoców (Tiffin 2000). To, jak rośliny reagują na te fenologiczne , jest prawdopodobnie mechanizmem tolerancji, który będzie w dużym stopniu zależał od ich historii życia i innych czynników ekologicznych , takich jak liczebność zapylaczy w różnych momentach sezonu ( Tiffin 2000). Jeśli okres wegetacyjny jest krótki, rośliny są w stanie skrócić opóźnienie wysiewu nasion spowodowane roślinożernością są bardziej tolerancyjne niż te, które nie mogą skrócić tej zmiany fenologicznej (Tiffin 2000). Te szybciej regenerujące się rośliny będą selektywnie faworyzowane w stosunku do tych, które nie mogą, ponieważ przekażą więcej swojego potomstwa następnemu pokoleniu. Jednakże w dłuższych sezonach wegetacyjnych większość roślin może mieć wystarczająco dużo czasu na wyprodukowanie nasion przed końcem sezonu, niezależnie od uszkodzeń. W tym przypadku rośliny, które potrafią skrócić fenologiczne , nie są bardziej tolerancyjne niż te, które tego nie potrafią, ponieważ wszystkie rośliny mogą się rozmnażać przed końcem sezonu (Tiffin 2000).

Przechowywane rezerwy i realokacja zasobów

Alokacja zasobów w oparciu o roślinożerność jest powszechnie badana w systemach rolniczych (Trumble i in. 1993). Zasoby najczęściej alokowane są do struktur rozrodczych po ich uszkodzeniu, jak wykazali Irwin i in. (2008), w którym Polemonium viscosum i Ipomopsis agregata zwiększały produkcję kwiatów po kradzieży kwiatów. Kiedy te struktury rozrodcze nie są obecne, zasoby są przydzielane innym tkankom, takim jak liście i pędy, jak widać u młodych Plantago lanceolata (Trumble i in. 1993; Barton 2008). Wykorzystanie zmagazynowanych rezerw może być ważnym mechanizmem tolerancji dla roślin, które mają dużo czasu na gromadzenie i przechowywanie zasobów, np rośliny wieloletnie (Tiffin 2000; Erb i in. 2009). Zasoby są często przechowywane w liściach i wyspecjalizowanych organach magazynujących, takich jak bulwy i korzenie , a badania wykazały, że zasoby te są przeznaczane na odrost po roślinożerności (Trumble i in. 1993; Tiffin 2000; Erb i in. 2009). Jednakże znaczenie tego mechanizmu dla tolerancji nie zostało dobrze zbadane i nie wiadomo, w jakim stopniu przyczynia się on do tolerancji, ponieważ zmagazynowane rezerwy składają się głównie z zasobów węgla, podczas gdy uszkodzenie tkanek powoduje utratę węgla , azot i inne składniki odżywcze (Tiffin 2000).

Architektura roślinna

Ta forma tolerancji opiera się na mechanizmach konstytutywnych, takich jak morfologia , występujących w momencie uszkodzenia, w przeciwieństwie do mechanizmów indukowanych wspomnianych powyżej. Architektura rośliny obejmuje korzeni do pędów , liczbę łodyg , sztywność łodygi i unaczynienie rośliny (Marquis 1996, Tiffin 2000). Wysoki korzeni do pędów umożliwi roślinom lepsze wchłanianie składników odżywczych po roślinożernych, a sztywne łodygi zapobiegną zapadnięciu się po uszkodzeniu, zwiększając tolerancję roślin (Tiffin 2000). Ponieważ rośliny mają budowę merystemiczną, sposób, w jaki zasoby są ograniczone pomiędzy różnymi regionami roślin, określany jako sektorowość, będzie miał wpływ na zdolność przenoszenia zasobów z obszarów nieuszkodzonych do obszarów uszkodzonych (Marquis 1996). Chociaż roślina układ naczyniowy może odgrywać ważną rolę w tolerancji, nie jest dobrze zbadany ze względu na trudności w identyfikacji przepływu zasobów (Marquis 1996). Zwiększenie unaczynienia rośliny wydaje się korzystne, ponieważ zwiększa przepływ zasobów do wszystkich miejsc uszkodzenia, ale może również zwiększyć jej podatność na zwierzęta roślinożerne, takie jak odrosty łyka (Marquis 1996, Stowe i in. 2000).

Pomiar tolerancji

Tolerancję definiuje się operacyjnie jako nachylenie regresji między sprawnością a poziomem uszkodzeń (Stinchcombe 2002) . Ponieważ pojedyncza roślina może wytrzymać tylko jeden poziom uszkodzeń, konieczne jest zmierzenie sprawności na podstawie grupy spokrewnionych osobników, najlepiej pełnego rodzeństwa lub klonów, aby zminimalizować inne czynniki, które mogą wpływać na tolerancję, po doznaniu różnych poziomów uszkodzeń (Stinchcombe 2002). . Tolerancję często przedstawia się jako normę reakcji , w której występują nachylenia większe niż, równe i mniejsze od zera odzwierciedlają odpowiednio nadmierną kompensację, pełną kompensację i niedostateczną kompensację (Strauss i Agrawal 1999).

Skale pomiarowe

Zarówno sprawność, jak i roślinożerność można mierzyć lub analizować za pomocą skali absolutnej (addytywnej) lub skali względnej (multiplikatywnej) (Wise i Carr 2008b). Skala bezwzględna może odnosić się do liczby wyprodukowanych owoców lub całkowitej powierzchni zjedzonych liści , natomiast skala względna może odnosić się do proporcji uszkodzonych owoców lub proporcji zjedzonych liści . Wise i Carr (2008b) zasugerowali, że podczas analizy tolerancji najlepiej jest zachować miarę sprawności i miarę uszkodzeń na tej samej skali, ponieważ użycie ich na różnych skalach może skutkować mylącymi wynikami. Nawet jeśli dane mierzono przy użyciu różnych skal, dane w skali absolutnej można przekształcić logarytmicznie, aby były bardziej podobne do danych w skali względnej (multiplikatywnej) (Wise i Carr 2008b).

Symulowane vs naturalne roślinożerne

W większości badań wykorzystuje się symulowane lub manipulowane zwierzęta roślinożerne, takie jak przycinanie liści lub wykluczanie roślinożerców, ze względu na trudności w kontrolowaniu poziomu szkód w warunkach naturalnych (Tiffin i Inouye 2000). Zaletą stosowania naturalnego roślinożercy jest to, że rośliny doświadczą wzorca uszkodzeń, na które selekcja preferowała tolerancję, ale mogą występować błędy systematyczne wynikające z niezmierzonych zmiennych środowiskowych , które mogą mieć wpływ zarówno na rośliny, jak i na zwierzęta roślinożerne. Korzystanie z symulowanego roślinożercy pozwala na kontrolę środowiska zmiennych, ale replikacja naturalnego roślinożercy jest trudna, co powoduje, że rośliny reagują inaczej niż roślinożerność narzucona i naturalna (Tiffin i Inouye 2000). Uprawa roślin w środowisku kontrolnym szklarni może również wpływać na ich reakcję, ponieważ jest to wciąż nowe środowisko dla roślin. Nawet jeżeli działki są uprawiane w warunkach naturalnych, należy zastosować metody wykluczania lub włączania zwierząt roślinożernych, takie jak stosowanie klatek lub pestycydów , może również wpływać na tolerancję roślin (Tiffin i Inouye 2000). Wreszcie modele przewidywały, że zmanipulowane roślinożerność może w rzeczywistości skutkować mniej precyzyjnymi szacunkami tolerancji w porównaniu z naturalną roślinożernością (Tiffin i Inoue 2000).

Cechy sprawnościowe

Wiele badań wykazało, że stosowanie różnych mierników sprawności może dawać różne wyniki tolerancji (Strauss i Agrawal 1999; Suwa i Maherali 2008; Banta i in. 2010). Banta i in. (2010) odkryli, że ich miara tolerancji będzie się różnić w zależności od tego, czy Arabdopsis thaliana wykorzystano produkcję owoców, czy całkowitą produkcję żywotnych nasion . Podczas pomiaru tolerancji należy dokładnie rozważyć wybór cech, które są możliwie najściślej powiązane ze sprawnością.

Kompromis między tolerancją a oporem

Klasycznie przyjmuje się, że istnieje ujemna korelacja pomiędzy poziomem tolerancji i odporności roślin (Stowe et al. 2000; Nunez-Farfan et al. 2007). Aby taki kompromis mógł zaistnieć, tolerancja i opór muszą być zbędnymi strategiami obronnymi o podobnych kosztach dla rośliny (Nunez-Farfan i in. 2007). W takim przypadku rośliny, które są w stanie tolerować uszkodzenia, odczują niewielki spadek sprawności, a zatem odporność nie będzie selektywnie faworyzowana. W przypadku roślin o wysokiej odporności przydzielanie zasobów w ramach tolerancji nie byłoby selektywnie faworyzowane, ponieważ przede wszystkim roślina doznawała minimalnych uszkodzeń.

Obecnie istnieje coraz więcej dowodów na to, że wiele zakładów przeznacza zasoby na oba typy strategii obronnych (Nunez-Farfan i in. 2007). Istnieją również dowody na to, że może w ogóle nie być kompromisu między tolerancją a oporem i że mogą one ewoluować niezależnie (Leimu i Koricheva 2006; Nunez-Farfan i in. 2007; Muola i in. 2010). Modele wykazały, że pośrednie poziomy oporności i tolerancji są stabilne ewolucyjnie, o ile korzyści z posiadania obu cech są więcej niż addytywne (Nunez-Farfan i in. 2007). Tolerancja i opór mogą nie być strategiami zbędnymi, ponieważ tolerancja może być konieczna w przypadku szkód spowodowanych przez duże ssaki roślinożerne lub wyspecjalizowane roślinożerne, które mają zdolność ominięcia cech odpornościowych rośliny (Nunez-Farfan i in. 2007; Muola i in. 2010). Ponadto, ponieważ cechy nadające tolerancję są zwykle podstawowymi cechami roślin, wpływ fotosyntezy na wzrost, a nie roślinożerność, może również wpływać na tolerancję (Rosenthal i Kotanen 1994).

Przesunięcia ontogenetyczne

Sugerowano, że kompromis między odpornością a tolerancją może zmieniać się w trakcie rozwoju roślin. Często zakłada się, że siewki i młode osobniki są mniej tolerancyjne wobec roślinożerców, ponieważ nie rozwinęły struktur niezbędnych do pozyskiwania zasobów, w związku z czym będą w większym stopniu polegać na cechach zapewniających odporność (Boege i in. 2007; Barton 2008, Barton i Koricheva 2010; Tucker i Avila-Sakar 2010). Chociaż wiele badań wskazuje na niższą tolerancję u sadzonek , nie zawsze tak jest, co widać u młodych osobników Planta temu lanceolata co może w pełni kompensować 50% defoliację (Barton 2008). Istnieje również dodatkowa złożoność zmian w społecznościach roślinożerców w miarę rozwoju rośliny , co może sprzyjać tolerancji lub odporności na różnych etapach życia (Barton i Koricheva 2010).

Wpływ poziomów zasobów na tolerancję

Reakcja roślin na roślinożerność jest często plastyczna i zmienia się w zależności od warunków, jakich doświadcza (Wise i Abrahamson 2005). Głównymi zasobami wpływającymi na wzrost i tolerancję roślin są woda , światło , dwutlenek węgla i składniki odżywcze gleby . Ogólnie przyjmuje się, że poziom wody i światła jest pozytywnie powiązany z tolerancją (Strauss i Agrawal 1999). Istnieją jednak wyjątki, takie jak dowody zmniejszonej tolerancji Madia sativa przy zwiększonej dostępności wody (Wise i Abrahamson 2007, Gonzales i in. 2008). Wiele badań wykazało, że poziom CO ₂ zmniejsza tolerancję roślin (Lau i Tiffin 2009). Powszechnie stwierdza się również, że podwyższony poziom składników odżywczych jest negatywnie powiązany z tolerancją (Wise i Abrahamson 2007).

Obecnie istnieją trzy główne modele, które przewidują, w jaki sposób poziomy zasobów mogą zmienić tolerancję roślin na roślinożerność.

Model stopy wzrostu (GRM)

GRM sugeruje, że tempo wzrostu rośliny w momencie uszkodzenia jest ważne dla określenia jej reakcji (Hilbert i in. 1981). Rośliny rosnące w stresujących warunkach, takich jak niski poziom zasobów lub duża konkurencja , rosną poniżej maksymalnego tempa wzrostu, a zatem mogą mieć większą zdolność do ponownego wzrostu po otrzymaniu uszkodzeń (Hilbert i in. 1981). Natomiast rośliny w stosunkowo łagodnych warunkach rosną w pobliżu maksymalnego tempa wzrostu. Rośliny te są mniej zdolne do regeneracji po uszkodzeniach, ponieważ osiągnęły już prawie wrodzoną maksymalną stopę wzrostu (Hilbert i in. 1981).

Hipoteza kontinuum kompensacyjnego (CCH)

CCH sugeruje, że istnieje kontinuum reakcji na roślinożerność (Maschinski i Whitham 1989). Przewiduje, że rośliny rosnące w mniej stresujących warunkach środowiska, takich jak duże zasoby lub niska konkurencja , są w stanie lepiej tolerować roślinożerność, ponieważ mają obfite zasoby do zastąpienia utraconych tkanek i regeneracji po uszkodzeniach. Przewiduje się, że rośliny rosnące w środowiskach stresowych będą miały niższą tolerancję (Maschinski i Whitham 1989).

Model ograniczania zasobów (LRM)

Ten niedawno zaproponowany model uwzględnia zasoby ograniczające sprawność roślin, zasoby, na które wpływa roślinożerność oraz wpływ roślinożerności na pozyskiwanie zasobów (Wise i Abrahamson 2005). W przeciwieństwie do GRM i CCH, jest w stanie uwzględnić rodzaj otrzymanych szkód, ponieważ różne rodzaje roślinożerności mogą powodować wpływ roślinożerności na różne zasoby. LRM obejmuje każdy możliwy wynik tolerancji (tj. równą tolerancję w obu środowiskach, wyższą tolerancję w środowiskach o niskim poziomie stresu i niższą tolerancję w środowiskach o niskim poziomie stresu) i umożliwia wiele ścieżek osiągnięcia tych wyników.

Obecnie LRM wydaje się najbardziej przydatny w przewidywaniu wpływu, jaki różne poziomy zasobów mogą mieć na tolerancję (Wise i Abrahamson 2007). Metaanalizy przeprowadzone przez Hawkesa i Sullivana (2001) oraz Wise'a i Abrahamsona (2007, 2008a) wykazały, że CCH i GRM były niewystarczające do przewidywania różnorodności tolerancji roślin na roślinożerność. Banta i in. (2010) sugerują jednak, że LRM powinien być reprezentowany jako zbiór siedmiu modeli, a nie jednego, ponieważ każda pojedyncza część LRM wymaga innych założeń.

Selekcja na zwierzętach roślinożernych

Klasycznie zakłada się, że cechy tolerancji nie narzucają fotosyntezy przystosowaniu roślinożerców (Strauss i Agrawal 1999). Kontrastuje to z cechami zapewniającymi odporność, które prawdopodobnie wpływają na sprawność roślinożerców i prowadzą do koewolucyjnego wyścigu zbrojeń (Stinchcombe 2002; Espinosa i Fornoni 2006). Istnieją jednak możliwe mechanizmy, w których tolerancja może wpływać na sprawność roślinożerców.

Jeden z mechanizmów wymaga genetycznego powiązania między loci, które nadaje oporność i tolerancję poprzez ścisłe powiązanie lub plejotropię (Stinchcombe 2002). fotosynteza dla którejkolwiek cechy będzie wówczas wpływać również na drugą. Jeśli istnieje dodatnia korelacja między tymi dwiema cechami, wówczas fotosynteza zwiększająca tolerancję zwiększy również odporność roślin. Jeśli istnieje ujemna korelacja między tymi dwiema cechami, wówczas fotosynteza zwiększająca tolerancję zmniejszy odporność. Nie jest jednak pewne, jak powszechne jest to powiązanie, ponieważ istnieje wiele badań, które nie wykazały żadnej korelacji między tolerancją a oporem oraz inne, które znajdują między nimi istotne korelacje (Leimu i Koricheva 2006; Nunez-Farfan i in. 2007; Muola i in. 2010).

Jeśli cechy umożliwiające tolerancję wpływają na jakość, ilość lub dostępność tkanki roślinnej, tolerancja może również narzucić fotosyntezę roślinożercom. Rozważmy przypadek, w którym tolerancję osiąga się poprzez aktywację uśpionych merystemów w roślinach. Te nowe tkanki roślinne mogą być gorszej jakości niż te, które wcześniej zjadały zwierzęta roślinożerne. Zwierzęta roślinożerne, które zużywają więcej lub potrafią efektywniej wykorzystywać nowe zasoby, mogą być selektywnie faworyzowane w stosunku do tych, które nie mogą tego zrobić (Stinchcombe 2002).

Espinosa i Fornoni (2006) to jedno z badań, w którym bezpośrednio sprawdzano, czy tolerancja może narzucić fotosyntezę roślinożercom. Zgodnie z sugestią Stinchcombe (2002) wykorzystano rośliny o podobnej odporności, ale różniące się tolerancją, aby łatwiej było różnicować skutki każdej cechy. Zgodnie z oczekiwaniami znaleźli dowody na to, że oporność roślin wpływa na sprawność roślinożerców, ale nie byli w stanie znaleźć żadnego wpływu tolerancji na sprawność roślinożerców.

Niedawny model Restifa i Koelli (2003) wykazał, że tolerancja roślin może bezpośrednio narzucić patogenom fotosyntezę. Zakładając, że inwestycja w tolerancję zmniejszy płodność roślin , infekcja patogenami zmniejszy liczbę niezainfekowanych żywicieli. Może wówczas nastąpić fotosynteza w celu zmniejszenia zjadliwości patogenów , tak że ich roślina żywicielska przetrwa wystarczająco długo, aby wyprodukować wystarczającą liczbę potomstwa, aby przyszłe patogeny mogły zainfekować (Restif i Koelle 2003). Może to jednak mieć ograniczone zastosowanie w przypadku roślinożerców.

Interakcje gatunków

Zbiorowiska roślinne

Roślinożerność może mieć duży wpływ na sukcesję i różnorodność zbiorowisk roślinnych (Anderson i Briske 1995; Stowe i in. 2000; Pejman i in. 2009). Zatem strategie obrony roślin są ważne w określaniu czasowego i przestrzennego zmienności gatunków roślin, ponieważ może to zmienić konkurencyjne roślin w następstwie roślinożerności. (Anderson i Briske 1995; Stowe i in. 2000).

Wcześniejsze badania sugerowały, że odporność roślin odgrywa główną rolę w różnorodności gatunkowej w zbiorowiskach, ale tolerancja może być również ważnym czynnikiem (Stowe i in. 2000; Pejman i in. 2009). Roślinożerność może pozwolić mniej konkurencyjnym, ale tolerancyjnym roślinom przetrwać w zbiorowiskach zdominowanych przez wysoce konkurencyjne, ale nietolerancyjne gatunki roślin, zwiększając w ten sposób różnorodność (Mariotte i in. 2013). Pejman i in. (2009) znaleźli potwierdzenie tej tezy w badaniu eksperymentalnym dotyczącym gatunków użytków zielonych. W środowiskach o niskich zasobach wysoce konkurencyjne (dominujące) gatunki roślin miały niższą tolerancję niż mniej konkurencyjne (podrzędne) gatunki roślin. Odkryli również, że dodatek nawozy równoważą negatywny wpływ roślinożerności na rośliny dominujące. Sugerowano także, że obserwowanie zastępowania gatunków występujących późno w sukcesji ekologicznej (późny seral) przez gatunki występujące w środku sukcesji ekologicznej (mid-seral) po wysokim roślinożerności wynika z różnic w tolerancji między nimi ( Anderson i Briske 1995; Off i Ritchie 1998). Jednakże tolerancja między tymi dwiema grupami gatunków nie zawsze się różni, a inne czynniki, takie jak selektywne roślinożerność gatunków późnych seral, mogą przyczyniać się do tych obserwacji (Anderson i Briske 1995).

Mutualizmy

Duża liczba badań wskazujących na nadmierną kompensację u roślin po roślinożerności, szczególnie po uszkodzeniu merystemu wierzchołkowego, skłoniła niektórych autorów do sugestii, że mogą istnieć powiązania merystemu między roślinami a roślinożercami (Belsky 1986; Agrawal 2000; Edwards 2009). Jeśli roślinożercy zapewnią roślinie pewne korzyści pomimo spowodowania szkód, roślina może wyewoluować tolerancję, aby zminimalizować szkody wyrządzane przez roślinożercę i przesunąć relację bardziej w kierunku mutualizmu (Edwards 2009). Takie korzyści obejmują uwolnienie od dominacji wierzchołkowej , wywołując cechy odporności w celu czasowego oddzielenia roślinożerców, dostarczając informacji o przyszłych atakach i zapylaniu (Agrawal 2000).

Ipomopsis agregata

Jeden z najlepszych przykładów występuje w przypadku Ipomopsis agregata , gdzie produkcja nasion i rozmnażanie nasion są zwiększone w roślinach uszkodzonych w porównaniu z roślinami nieuszkodzonymi (Rysunek 4; Edwards 2009). Prawdopodobieństwo ataku po pierwszym ataku roślinożercy jest niskie w środowisku zamieszkałym przez I. agregata . Ze względu na przewidywalność ataków rośliny te ewoluowały tak , aby nadmiernie kompensować szkody i produkować większość nasion po początkowym ataku roślinożerców (Edwards 2009). Innym przykładem są grzyby endofityczne , takie jak Neophtodium , które pasożytują na roślinach i wytwarzają zarodniki niszczące kwiatostany żywiciela (Edwards 2009). Grzyby wytwarzają również alkaloidy , które chronią roślinę przed roślinożercami, dlatego roślina mogła wyewoluować tolerancję na uszkodzenia kwiatów, aby uzyskać tę korzyść (Edwards 2009). Tolerancja może być również związana z mutualizmem między myremekofitem Cordia nodosa i jego symbiontem mrówek Allomerus octoarticulatus (Edwards i Yu, 2008). Roślina zapewnia mrówce schronienie i pożywienie w zamian za ochronę przed roślinożercami, ale mrówki sterylizują również roślinę, usuwając pąki kwiatowe. C. nodosa jest w stanie to zrekompensować poprzez realokację zasobów w celu produkcji kwiatów na gałęziach niezajętych przez kastrujące mrówki (Edwards i Yu, 2008).

Podobny typ merystemu występuje u roślin i grzybów mikoryzowych (Bennett i Bever 2007). Grzyby mikoryzowe zamieszkują korzenie roślin i zwiększają pobieranie przez roślinę składników odżywczych w zamian za zasoby pożywienia. Grzyby te są również w stanie zmieniać tolerancję roślin na roślinożerność i mogą powodować niedostateczną, pełną kompensację lub nadmierną kompensację, w zależności od gatunku grzybów, których to dotyczy (Bennett i Bever 2007).

Rolnictwo

Nowoczesne rolnictwo koncentruje się na wykorzystaniu genetycznie modyfikowanych roślin uprawnych , które zawierają toksyczne związki w celu ograniczenia szkód powodowanych przez szkodniki (Nunez-Farfan i in. 2007). Jednakże skuteczność cech odporności może się zmniejszyć, ponieważ grzyby roślinożerne przeciwdziałają adaptacji do toksycznego związku, zwłaszcza że większość rolników niechętnie przeznacza część swoich gruntów na uprawy podatne ( Nunez-Farfan i in. 2007). Kolejna metoda na zwiększenie plonów polega na stosowaniu linii tolerancyjnych na roślinożerność i mogących kompensować lub nawet nadmiernie kompensować wyrządzone szkody (Nunez-Farfan i in. 2007; Poveda i in. 2010).

Zmiany w alokacji zasobów spowodowane roślinożernością są przedmiotem intensywnych badań w systemach rolniczych (Trumble i in. 1993). Udomowienie roślin poprzez selekcję w celu uzyskania wyższych plonów niewątpliwie spowodowało również zmiany w różnych cechach wzrostu roślin, takie jak zmniejszona alokacja zasobów do tkanek nieprzynoszących plonu (Welter i Steggall 1993). Zmiany w cechach wzrostu prawdopodobnie wpłyną na tolerancję roślin, ponieważ mechanizmy się nakładają. Że udomowione rośliny pomidora mają niższą tolerancję na folivory niż ich dzicy przodkowie również to sugeruje (Welter i Steggall 1993). Większość badań rolniczych koncentruje się jednak bardziej na porównaniu tolerancji między uprawami uszkodzonymi i nieuszkodzonymi, a nie między uprawami a ich dzikimi odpowiednikami. Wiele osób odkryło, że rośliny uprawne, takie jak ogórki , kapusta i kalafiory , mogą w pełni zrekompensować lub nadmiernie zrekompensować otrzymane szkody (Trumble i in. 1993). Niedawne badanie przeprowadzone przez Povedę i wsp. (2010) również znaleźli dowody na nadmierną kompensację u ziemniaka w odpowiedzi na uszkodzenie bulw przez ćmę ziemniaczaną, Phthorimaea operculella . W przeciwieństwie do poprzednich przykładów, ziemniak nie realokuje zasobów, ale w rzeczywistości zwiększa ogólną produktywność w celu zwiększenia masy bulw i tkanek nadziemnych (Poveda i in. 2010).

Zobacz też

Agrawal, AA (2000). „Nadmierna kompensacja roślin w odpowiedzi na roślinożerność i korzyści wynikające z mutualizmu jako produktu ubocznego”. Trendy w nauce o roślinach, 5: 309-313.
Anderson, VJ, Briske, DD (1995). „Wywołana przez roślinożerców wymiana gatunków na użytkach zielonych: czy wynika to z tolerancji czy unikania roślinożerców?”. Zastosowania ekologiczne, 5: 1014-1024.
Bagchi, S., Ritchie, ME (2011). „Tolerancja na roślinożerność i rośliny: eksperymentalne testy alternatywnych hipotez dotyczących zasobów niezastąpionych”. Oikos, 120: 119-127.
Banta, JA, Stevens, MHH, Pigliucci, M. (2010). „Kompleksowy test ram„ ograniczających zasobów ”stosowanych do tolerancji roślin na uszkodzenia merystemu wierzchołkowego”. Oikos, 119: 359-369.
Bardner, R., Flectcher KE (1974). „Inwazje owadów i ich wpływ na wzrost i plony upraw polowych: przegląd”. Biuletyn Badań Entomologicznych 64: 141-160.
Barton, KE, Koricheva, J. (2010). „Ontogeneza obrony roślin i roślinożerności: charakterystyka ogólnych wzorców za pomocą metaanalizy”. Amerykański przyrodnik, 174: 481-493.
Barton, Ke (2008). „Plastyczność fenotypowa w strategiach obrony sadzonek: wzrost kompensacyjny i indukcja chemiczna”. Oikos, 117: 917-925.
Belski, AJ (1986). Czy roślinożerność przynosi korzyści roślinom? Przegląd dowodów. Amerykański przyrodnik 127: 870-92.
Bennett, AE, Bever, HD (2007). „Gatunki mikoryzowe w różny sposób zmieniają wzrost roślin i reakcję na roślinożerność”. Ekologia, 88: 210-218.
Boege, K., Dirzo, R., Siemens, D., Brown, P. (2007) „Ontogenetyczne przełączniki z odporności roślin na tolerancję: minimalizacja kosztów wraz z wiekiem?”. Listy Ekologiczne, 10: 177-187.
Edwards, DP (2009). „Rola tolerancji w ewolucji, utrzymaniu i upadku mutualizmu”. Naturwissenschaften, 96: 1137-1145.
Edwards, DP, Yu, DW (2008). „Tolerowanie kastracji poprzez ukrywanie kwiatów w zwykłym miejscu”. Ekologia behawioralna i scobiologia, 63: 95-102.
Erb, M., Lenk, C., Degenhardt, J., Turlings TCJ (2009). „Niedoceniana rola korzeni w obronie przed atakującymi liśćmi”. Trendy w ekologii i ewolucji, 14: 653-659.
Espinosa, EG, Fornoni, J. (2006). „Tolerancja gospodarza nie narzuca selekcji naturalnym wrogom”. Nowy Fitolog, 170: 609-614.
Fornoni, J. (2011). „Ekologiczne i ewolucyjne implikacje tolerancji roślin na roślinożerność”. Ekologia funkcjonalna 25: 399-407.
Gonzales, WL, Suarez, LH Molina-Czarnogóra, MA, Gianoli, E. (2008). „Dostępność wody ogranicza tolerancję uszkodzeń wierzchołków chilijskiej smoły Madia sativa”. Acta Oecologica, 34: 104-110.
Haukioja, E., Koricheva, J. (2000). „Tolerancja na roślinożerność u roślin drzewiastych i zielnych”. Ekologia ewolucyjna, 14: 551-562.
Hawkes, CV, Sullivan, JJ (2001). „Wpływ roślinożerności na rośliny w różnych warunkach zasobów: metaanaliza”. Ekologia 82: 2045-2058.
Hilbert, DW, Swift, DM, Detling, JK, Dyer, MI (1981). „Względne tempo wzrostu i hipoteza optymalizacji wypasu”. Oekologia, 51: 14-18.
Irwin, RE, Galen, C., Rabenold, JJ, Kaczorowski, R., McCutcheon, ML (2008). „Mechanizmy tolerancji na kradzież kwiatową u dwóch gatunków dzikich kwiatów”. Ekologia, 89: 3093-3104.
Lau, JA, Tiffin, P. (2009). „Podwyższone stężenie dwutlenku węgla pośrednio wpływa na kondycję roślin poprzez zmianę tolerancji roślin na roślinożerność”. Oekologia, 161: 401-410.
Leimu, R., Koricheva, J. (2006). „Metaanaliza kompromisów między tolerancją spodni a odpornością na zwierzęta roślinożerne: połączenie dowodów z badań ekologicznych i rolniczych”. Oikos, 112: 1-9.
Machinski, J., Whitham, TG (1989). „Kontinuum reakcji roślin na roślinożerność: wpływ asocjacji roślin, dostępność składników odżywczych i czas”. Amerykański przyrodnik, 134: 1-9.
Mariotte, P., Buttler, A., Kohler, F., Gilgen, AK, Spiegelberger, T. (2013). „W jaki sposób gatunki podrzędne i dominujące na półnaturalnych użytkach zielonych odnoszą się do produktywności i zmiany użytkowania gruntów?” Ekologia podstawowa i stosowana, 14: 217-224.
Markiz, RJ (1996). „Architektura roślin, sektorowość i tolerancja roślin na zwierzęta roślinożerne”. Vegetatio, 127: 85-97.
Muola, A., Mutikainen, P., Laukkanen, L., Leim, R. (2010). „Genetyczne zróżnicowanie odporności i tolerancji roślinożerców: rola historii życia roślin i rodzaju uszkodzeń”. Journal of Evolutionary Biology, 23: 2185-2196.
Nunez-Farfan, J., Fornoni, J., Valverde, PL (2007). „Ewolucja odporności i tolerancji na zwierzęta roślinożerne”. Roczny przegląd ekologii, ewolucji i systematyki, 38: 541-566.
Off, H., Ritchie, ME (1998). „Wpływ roślinożerności na różnorodność roślin użytków zielonych”. Trendy w ekologii i ewolucji, 13: 261-265.
Malarz, RH (1958). „Odporność roślin na owady”. Roczny przegląd entomologii 3: 267-290.
Pejman, TK, Bossuyt, B., Bonte, D., Hoffman, M. (2009). „Zróżnicowana tolerancja roślinożerności dominujących i podporządkowanych gatunków roślin wraz z gradientami dostępności składników odżywczych i konkurencji”. Ekologia roślin, 201: 611-619.
Poveda, K., Jimenez, MIG, Kessler, A. (2010). „Wróg jako sojusznik: wzrost plonów wywołany roślinożercami”. Zastosowania ekologiczne, 20: 1787-1793.
Restif, O., Koella, JC (2003). „Wspólna kontrola cech epidemiologicznych w koewolucyjnym modelu interakcji żywiciel-pasożyt”. Amerykański przyrodnik, 161: 827-836.
Rosenthal, JP, Kotanen, PM (1994). „Tolerancja roślin lądowych na roślinożerność”. Trendy w ekologii i ewolucji, 9: 145-148.
Stephan CW, Steggall, JW (1993). „Porównanie tolerancji dzikich i udomowionych pomidorów z roślinożercami: implikacje agroekologiczne”. Zastosowania ekologiczne, 3: 271-278.
Stinchcombe, JR (2002). „Czy cechy tolerancji mogą narzucać selekcję roślinożercom?”. Ekologia ewolucyjna, 15: 595-602.
Stowe, KA, Marquis, RJ, Hochwender, CG, Simms, EL (2000). „Ewolucyjna ekologia tolerancji na szkody konsumenckie”. Roczny przegląd ekologii i systematyki, 31: 565-595.
Strauss, SY, Agrawal, AA (1999). „Ekologia i ewolucja tolerancji roślin na roślinożerność”. Trendy w ekologii i ewolucji, 14: 179-185.
Strauss, SY, Zangerl, AR (2002). „Interakcje roślina-owad w ekosystemach lądowych”. W: Carlos M. Herrera i Olle Pellmyr. Interakcje roślina-zwierzę – podejście ewolucyjne. Wiktoria: Blackwell Publishing Company. s. 77–106.
Suwa, T., Maherali, H. (2008). „Wpływ dostępności składników odżywczych na mechanizmy tolerancji na roślinożerność trawy jednorocznej Avena barbata (Poaceae)”. American Journal of Botany, 95: 434-440.
Tiffin, P. (2000). „Mechanizmy tolerancji na szkody roślinożerne: co wiemy?”. Ekologia ewolucyjna, 14: 523-536.
Tiffin, P., Inouye, BR (2000). „Pomiar tolerancji na roślinożerność: dokładność i precyzja szacunków dokonanych na podstawie szkód naturalnych i narzuconych”. Ewolucja, 54: 1024-1029.
Trumble JT, Kolodny-Hirsch, DM, Ting, IP (1993). „Roślinna kompensacja dla roślinożerców stawonogów”. Roczny przegląd entomologii, 38: 93-119.
Tucker, C., Avila-Sakar, A. (2010). „Zmiany ontogenetyczne w tolerancji na zielnik u Arabidopsis:. Oecologia, 164: 1005-1015.
Welter, SC, Steggall, JW (1993). „Porównanie tolerancji dzikich i udomowionych pomidorów z roślinożercami: implikacje agroekologiczne”. Zastosowania ekologiczne, 3: 271-278.
Mądry, MJ, Abrahamson, WG (2005). „Poza kontinuum kompensacyjne: poziomy zasobów środowiskowych i tolerancja roślin na roślinożerne”. Oikos, 109: 417-428.
Mądry, MJ, Abrahamson, WG (2007). „Wpływ dostępności zasobów na tolerancję na roślinożerność: przegląd i ocena trzech przeciwstawnych modeli”. Amerykański przyrodnik, 169: 443-454.
Wise, MJ, Carr, DE (2008a). „Zastosowanie modelu zasobów ograniczających do tolerancji roślin na uszkodzenia merystemu wierzchołkowego”. Amerykański przyrodnik, 172: 635-647.
Wise, MJ, Carr, DE (2008b). „O ilościowym określeniu tolerancji roślinożerców do analiz porównawczych”. Towarzystwo Badań nad Ewolucją, 62: 2429-2434.